2006年世界盃對厄瓜多爾時的贝克汉姆

贝克汉姆早在1998年已入選國家隊參戰在法國舉行的世界盃决赛阶段比赛，可是該屆英格蘭表現平平，只能在分組賽以G組次名出線。十六強面對阿根廷，贝克汉姆在下半場因一次報復迭戈·西蒙尼的侵犯，被球證以紅牌驅逐離場。經加時後雙方賽和二比二，需以互射十二碼定勝負，英格蘭以十二碼三比四（總比數五比六）結束世界盃之旅。回國後贝克汉姆成為批評的箭靶，大多數都是火上加油的謾罵，而部分其他俱乐部球迷更在賽場上高舉“Beckscum”的稱呼諷刺贝克汉姆。（“Scum”解作「垃圾、無能鬼」）。

在隨後日子英格蘭在大賽的表現極度低劣，然而碧咸卻反而得到正面評價。2001年贝克汉姆被提拔為隊長，並於對希臘的世界盃外圍賽最後一分鐘射入一球妙到顛毫的自由球，協助英格蘭以2比2迫和希臘，確定了晉身2002年世界盃決賽的資格，他在國民的心目中的印象亦從“狗熊”變成“英雄”。

2002年世界盃決賽週展開前兩個月，贝克汉姆在一場曼聯的歐冠盃賽事中弄傷了左腳蹠骨。傷癒後由於缺乏訓練，贝克汉姆狀態未及提升，但在與阿根廷賽事中贝克汉姆射入了一個十二碼，成功贏阿根廷1比0。外界視之為他在四年前爭議的終結，而贝克汉姆回國時更得英女王伊莉莎白二世點名讚許。

在2004年欧洲足球锦标赛，贝克汉姆悉數上陣英格蘭賽事，但無法帶領球隊取得好成績。他在對法國首場賽事中，被前曼聯隊友門將巴夫斯救出了十二碼，最終被法國以2比1擊敗。其後於八強對葡萄牙的賽事以和局完成120分鐘的賽事，需以互射点球決勝，贝克汉姆身先士卒但皮球一飛衝天，最終英格蘭以五比六不敵葡萄牙。賽後贝克汉姆指責球場場地差劣使他射失十二碼。

2006世界盃外圍賽贝克汉姆在對威爾斯比賽時自稱刻意犯規，引起各方迴響。事緣他在取得一個入球後向對方一名後衛動手而被罰黃牌，並被領隊埃里克松調離場。賽後證實贝克汉姆肋骨受傷，他則在記者招待會中自豪地說因早已知道受傷無法於下一場國際賽上陣，因此刻意取得黃牌以累積5張黃牌，並在下一場國際賽自動停賽，引起嘩然。支持贝克汉姆一方說他的誠實值得學習，而反對一方則稱他厚顏無恥，質疑他作為年青人模範的資格。

儘管以上事件某程度使贝克汉姆在國家隊生涯蒙上污點，但憑著自己人氣，贝克汉姆仍擁有80次代表國家隊記錄，令身為領隊的埃里克松重用贝克汉姆為隊長。他以隊長身份參與2006年世界盃，成為英格蘭史上六位參與三次世界盃的球員，亦是第三位以隊長（前兩位為卜比·摩亞及布莱恩·罗布森）身份參與超過一屆世界盃。碧咸是英格蘭國家隊歷史上首位能夠於三屆世界盃當中均能夠取得入球的球員：他於1998年世界盃對哥倫比亞的賽事中射入一記自由球、2002年世界盃對阿根廷射入12碼、再於2006年世界盃對厄瓜多爾一役射入任意球。

2006年世界杯后，贝克汉姆宣布辞去英格兰队长一职，同時國家隊領隊艾歷臣辭退，改由副領隊麥卡倫擔任。自從麥卡倫上任後贝克汉姆未獲重用。同年8月，贝克汉姆在2008年歐洲國家杯外圍賽從国家队中落选，自此贝克汉姆再沒有替英格蘭上陣過一場比賽，加上碧咸於2007年1月宣佈季尾後轉往美國，一般認為贝克汉姆時代的英格蘭國家隊將會結束。

幸好贝克汉姆於在皇家馬德里重拾高水準表現，因而在2007年首次獲得麥卡倫重召國家隊，並且在重建完成的溫布萊球場的首場A級國家隊賽事迎戰巴西列為正選。比賽下半場贝克汉姆右路開出自由球，由隊長泰利以頭槌先開紀錄，雖然英格蘭最終被巴西迫和一比一，但贝克汉姆的回歸獲得麥卡倫甚至全場球迷讚賞。數日後對愛沙尼亞的歐洲國家盃外圍賽賽事，碧咸再次貢獻出兩個助攻協助球隊以3:0大勝對手。

2007年11月21日，碧咸再次被重召入國家隊迎戰克羅地亞，此戰只要英格蘭打和便可出線歐洲國家杯，可惜英軍上半場已落後兩球。下半場碧咸後備登場，以一球漂亮的第一時間的右路傳中球的助攻，協助球隊追平。可惜英軍最後仍以3比2落敗，緣盡翌年歐洲國家杯決賽週。

2008年3月26日，碧咸被新任國家隊意籍主帥卡比路重召入國家隊迎戰法國，為個人第一百次上陣英格蘭國家隊比賽，可惜以一比零落敗。2008年5月28日，贝克汉姆在对美国国家队的友谊赛前从卜比查爾頓爵士手中接过100场纪念。

2008年10月15日，在迎戰白俄羅斯的2010年南非世界杯外圍賽中，碧咸後備入替禾確特，為個人第107次代表英格蘭國家隊上陣，超越其母會曼聯名宿卜比查爾頓爵士的上陣紀錄，成為英格蘭國家隊史上上陣次數第三多的球員，僅次予第二的卜比摩亞的108次。包括這場在內的首4場世界盃外圍賽上，雖然碧咸只擔任後備的角色，但每次接到傳送也獲得全場球迷的歡呼，可見碧咸在英格蘭球迷心目中的地位仍然很高。

2009年10月14日，在主場對戰白俄羅斯的2010年南非世界杯外圍賽中，碧咸後備入替艾朗·連儂，為個人第115次代表英格蘭國家隊上陣，離英格蘭名宿門將施路頓所保持的最高出場紀錄125次只差十次。觀乎其表現仍保持世界頂級水準，本來仍有頗大機會於未來挑戰施路頓的紀錄。但由于左脚跟腱撕裂，贝克汉姆最終黯然告別國家隊，未能以球员身份参加2010年南非世界杯决赛周比赛。不過，為了國家隊內部團結的特殊原因，他應領隊卡比路之邀，以英格兰国家队教练组成员身份，隨隊征战南非世界杯决赛周。[27]。